100年もの眠りについていたレスタト(スチュアート・タウンゼント)は、怒りと官能に満ちた音に触発され覚醒し、瞬く間に世界中を魅了するロック・スターになるが、一族の秘密を暴露し挑発したため、他のヴァンパイアから不興をかう。一方、超常現象を研究するジェシー(マーガリート・モロー)はレスタトの過去の日記を読み、レスタトがマリウス(ヴァンサン・ペレーズ)によってヴァンパイアにされた経緯やヴァンパイアとして生きることの拭い去れない孤独と苦悩を知る。コンサート当日、レスタトの歌声に導かれ復活した、全てのヴァンパイアの母にして「呪われし者の女王」と恐れられるアカーシャ(アリーヤ)が現れ、レスタトは全ての人間を滅亡させヴァンパイアの理想郷を作ろうとするアカーシャの伴侶として選ばれる。人間時代の子孫であるジェシーを助け人間との共生を謳うマハレット(レナ・オリン)たちと対峙したアカーシャとレスタト。アカーシャはジェシーを殺すよう命令。レスタトは実行し、褒美としてアカーシャの生き血を所望する。と、レスタトはアカーシャの血を限度以上に吸い上げ、弱ったところをマハレットにより止めを刺される。瀕死のジェシーはヴァンパイアとなされ、レスタトとともに去っていった。